Эволюция кооперации и альтруизма: от бактерий до человека

Марков Александр Владимирович

Переменчивая среда способствует половому размножению

Еще одно подтверждение эффекта Фишера – Мёллера удалось получить в опытах на коловратках (Becks, Agrawal, 2010). Коловратки класса Monogononta (однояичниковые) способны как к бесполому (партеногенетическому), так и к половому размножению [40] . При низкой плотности популяции в ней, как правило, присутствуют только самки, производящие так называемые амиктические (партеногенетические) диплоидные яйца, из которых без оплодотворения выводится следующее поколение самок. При высокой плотности часть самок начинает производить гаплоидные яйца, из которых выходят маленькие непитающиеся самцы. Они спариваются с самками, в результате чего образуются «покоящиеся» оплодотворенные яйца с плотной оболочкой. Из них

снова выводятся только самки. Решение о переходе к половому размножению коловратки принимают на основе так называемого чувства кворума. Это происходит, когда концентрация веществ, выделяемых самками, превышает определенный порог. Поэтому, чтобы спровоцировать самку на половое размножение, достаточно поместить ее в воду, взятую из аквариума, где плотность популяции коловраток высока.

40

О втором классе коловраток, Bdelloidea (бделлоидных), мы говорили в книге «Рождение сложности». Бделлоидные коловратки – единственный класс многоклеточных животных, полностью отказавшийся от полового размножения и при этом ухитрившийся не вымереть. Другая уникальная особенность этого класса – способность к ГПГ. Как выяснилось, в геномах бделлоидных коловраток полно генов, заимствованных у бактерий, грибов и растений. Не исключено, что возврат к более древнему варианту секса, характерному для одноклеточных, отчасти компенсировал утрату настоящего полового размножения. Возможно, поэтому они и не вымерли.

Коловратка Brachionus calyciflorus поедает колонию нитчатых цианобактерий Anabaena. Коловратка несет на себе два крупных партеногенетических яйца.

У коловраток Brachionus варьирует склонность к тому или другому способу размножения, и эти вариации наследственные. Это значит, что выбранный коловраткой способ размножения зависит не только от среды, но и от генов: встречаются клоны самок, легко и быстро переходящие к половому размножению, тогда как другие клоны делают это менее охотно.

Эти особенности делают коловраток удобным объектом для экспериментального изучения эволюции пола. Выше мы говорили, что эффект Фишера – Мёллера лучше проявляется в переменчивой среде: в этих условиях половое размножение становится более выгодным (Pylkov et al., 1998; Lenormand, Otto, 2000; Agrawal, 2009). Суть идеи в следующем. Допустим, популяция состоит из двух частей (субпопуляций), живущих в разных условиях, причем между частями существует обмен особями (миграция). В каждой из двух субпопуляций отбор благоприятствует разным комбинациям генов (точнее, генетических вариантов – аллелей). Если особь мигрирует из одной субпопуляции в другую, некоторые ее гены окажутся в новых условиях вредными, снижающими приспособленность. Поэтому всем остальным генам данной особи будет выгодно избавиться от этого груза и найти себе более подходящую «компанию», т. е. объединиться с генами аборигенов, лучше приспособленными к местным условиям. Этого легко добиться при помощи полового размножения, но совершенно невозможно, если вы размножаетесь партеногенезом. Поэтому, если миграции происходят достаточно регулярно, любая мутация, повышающая склонность особей к половому размножению, имеет шанс распространиться в популяции и вытеснить конкурирующий аллель, снижающий частоту полового размножения.

Биологам из Канады и Германии удалось получить экспериментальное подтверждение этой идеи в ходе экспериментов с коловратками Brachionus calyciflorus. Подопытные коловратки были выведены из яиц, собранных в одной природной популяции. Ранее было показано, что в этой популяции есть наследственная изменчивость по склонности к сексу, а раз есть наследственная изменчивость, то возможна и эволюция под действием отбора.

Жизненный цикл коловраток класса Monogononta. Из Becks, Agrawal, 2010.

Ученые вывели из собранных яиц 120 лабораторных популяций, изначально одинаковых по своим свойствам и уровню изменчивости. Часть популяций затем выращивали в однородных, часть – в разнородных условиях в течение 14 недель, что соответствует примерно сотне поколений. Численность каждой популяции поддерживалась на уровне около 10 тыс. особей.

Разнородные условия были смоделированы следующим образом. Популяцию делили на две части (субпопуляции). Одну часть помещали в богатую питательную среду, а другую – в бедную. Богатство среды определялось количеством одноклеточных водорослей, которыми питаются коловратки, а количество водорослей – концентрацией азота в воде. Время от времени в каждом аквариуме часть воды заменяли на свежую питательную среду, чтобы количество пищи оставалось примерно постоянным. Миграции между субпопуляциями осуществлялись путем еженедельного пересаживания части коловраток и их яиц из одного аквариума в другой. Использовали два разных уровня миграции: 1 % и 10 % особей за поколение.

В «однородных» экспериментах все делалось точно так же, за исключением того что среда в обоих аквариумах была одинаковая: либо богатая, либо бедная.

Исследователи следили за изменениями частоты полового размножения и «наследственной склонности» к нему в каждой популяции. Реальную частоту определяли по соотношению амиктических (неоплодотворенных) и покоящихся (оплодотворенных) яиц. Изменения «наследственной склонности» (частот аллелей, регулирующих склонность к половому размножению) определяли при помощи индивидуального тестирования клонов коловраток. Из каждой популяции брали по 84 самки и выводили из них небольшие партеногенетические клоны. Затем в воду, где жили эти клоны, добавляли немного воды из аквариума с высокой плотностью самок (как уже говорилось, это стандартный способ сексуальной стимуляции коловраток) и подсчитывали число клонов, перешедших к половому размножению.

В начале эксперимента подопытные популяции продемонстрировали высокую готовность к сексу: более 80 % клонов переходили к половому размножению при стимуляции. Через шесть недель в популяциях, живших в однообразной среде, этот показатель упал до 60 %, еще через шесть недель – до 40 %. Таким образом, в однородной среде коловратки эволюционировали в сторону отказа от секса. Этот процесс шел с одинаковой скоростью как в бедной, так и в богатой среде.

В популяциях, живших в разнообразной среде, через 6 и 12 недель после начала эксперимента наблюдался более высокий уровень полового размножения. Он тоже снизился по сравнению с исходным, но совсем ненамного. По истечении 12 недель 70 % клонов в этих популяциях по-прежнему были готовы перейти к половому размножению в ответ на соответствующий стимул. Уровень миграции (1 % или 10 % мигрантов на поколение) не повлиял на результаты эксперимента.

Почему частота полового размножения все-таки снизилась даже в этих популяциях? Возможно, это объясняется тем, что природная популяция коловраток, из которой были выведены лабораторные, живет в еще более разнородных условиях, чем те, что были созданы в эксперименте.

По прошествии 14 недель авторы объединили все экспериментальные популяции, хорошенько перемешали и снова разделили на 120 изолированных линий. Склонность к сексу в этих линиях изначально была около 45–50 %. Их опять поместили в однородные или разнородные условия. В первом случае частота полового размножения продолжала снижаться, во втором – начала расти. Таким образом, содержание в разнородных условиях может не только замедлять снижение частоты полового размножения, но и приводить к ее росту.

По-видимому, для таких разнородных условий, которые были созданы в эксперименте, устойчивая или равновесная частота полового размножения находится где-то между 55 и 70 %. Если частота оказывается ниже равновесного уровня, «гены полового размножения» получают селективное преимущество над «генами асексуальности», и наоборот. В однородных условиях равновесный уровень составляет не более 25–30 % (до этой отметки упала склонность к сексу у подопытных популяций к концу 20-й недели), а может быть и вовсе равен нулю. Исследователи допускают, что если бы они продолжили эксперимент, то, наверное, смогли бы вывести коловраток, полностью утративших интерес к сексу, подобно тому как это произошло с бделлоидными коловратками.

Полученные результаты согласуются с идеей о том, что половое размножение помогает разбивать комбинации генов, подходящие для одних условий, но невыгодные в других. Это подтверждается, в частности, тем, что коловратки, жившие в течение 15 недель в однородной (бедной или богатой) среде, действительно адаптировались к этим условиям. Адаптированность оценивали по среднему числу потомков, производимых одной самкой в течение жизни. Коловратки, приспособившиеся к богатой среде, производят в ней в среднем около девяти потомков за жизнь, но, если их пересадить в бедную среду, их репродуктивный успех падает до пяти потомков. Самки, адаптировавшиеся к бедной среде, производят около шести потомков, а если их пересадить в богатую среду, их плодовитость падает до 5,5. Следовательно, разные условия действительно способствовали отбору разных аллелей.